Prince of Persia: The Fallen King tiene lugar después de la versión para computadora y consola de Prince of Persia (2008) y siguiendo los eventos del juego base y su DLC, Prince of Persia: Epilogue . Después de que el Príncipe se separa de Elika, se pone en marcha para encontrar al rey de la Ciudad del Nuevo Amanecer. Allí encuentra una ciudad envuelta en la misma corrupción y descubre que el rey fue dividido por la corrupción en dos personajes. El Príncipe se une al mago del rey, Zal, y juntos se enfrentan a las fuerzas de la corrupción mientras intentan salvar el reino.
Todo el juego se realiza con un lápiz óptico, no hay un esquema de control alternativo. Mantener el lápiz lejos del príncipe lo hará caminar o correr, según la distancia del lápiz en relación con él. Saltar y dar volteretas, pelear y bloquear, todo se hace sosteniendo o tocando la pantalla táctil con el lápiz, dependiendo de la situación y lo que esté tratando de lograr. Después de un tiempo, cuando te unes a Zal, puedes controlar a ambos personajes, pero no de la manera típica de cambiar entre ellos. En cambio, Zal se unirá al Príncipe y puede usar varios tipos de magia que te ayudarán a sortear las trampas o eliminar a ciertos enemigos. Mientras que el Príncipe se controla solo con el lápiz, cuando mantienes presionado cualquier otro botón, el lápiz se usa para controlar los poderes de Zal.
Las ubicaciones se marcan secuencialmente en el mapa, a veces se ramifican en varias direcciones, y cada ubicación tiene su punto de inicio y finalización. Esto también te permite volver a visitar ubicaciones y recuperar oro disperso y cofres ocultos que podrían haber estado fuera de tu alcance en tu primera carrera. Recoger monedas te ayuda a desbloquear puertas secretas que requieren cierta cantidad de monedas para abrirse y darte acceso a la recompensa detrás de ellas. Además de luchar contra la corrupción, también tendrás que evadir y saltar a través de un conjunto típico de trampas, como sierras móviles, trampas de púas y otros peligros. Las escenas de la historia están hechas en estilo cómic y representan una historia con un texto en un pergamino.